Dans Dragon Quest Monsters: Joker, vous incarnez un jeune entraîneur de monstres qui participe à un tournoi de dépistage de monstres. Par un coup du destin, vous vous retrouvez dans des événements plus grands que la concurrence. Joker est le premier jeu de la série à être en ligne, via Nintendo Wi-Fi. Le système de combat est similaire aux précédents jeux Dragon Quest Monsters. Le joueur a trois monstres dans un groupe qui peuvent recevoir des ordres directs ou être configurés sur l'un des 4 paramètres d'intelligence artificielle. Le personnage principal d'un joueur ne participe pas directement aux batailles, à l'exception de l'utilisation d'objets lorsque cela est dirigé. La seule méthode pour rencontrer des ennemis est de les rencontrer dans le monde extérieur.